Sonic, Knuckles och Tails återförenas i kampen mot en mäktig ny motståndare, Shadow, en mystisk skurk med större krafter än de någonsin förut stött på. Eftersom deras förmågor är underlägsna hans på alla sätt måste Sonics lag ingå en oväntad allians i hopp om att kunna stoppa Shadow och beskydda planeten.
Efter att ha bosatt sig i Green Hills är Sonic ivrig att bevisa att han har det som krävs för att bli en sann hjälte. Hans chans kommer när doktor Robotnik återvänder, denna gång med en ny partner, Knuckles, på jakt efter en smaragd som har kraften att förgöra civilisationer. Sonic slår sig ihop med sin egen sidekick, Tails, och tillsammans ger de sig ut på en världsomspännande resa för att hitta smaragden innan den hamnar i orätta händer.
Sonic försöker hantera det märkliga livet på jorden tillsammans med sin nyfunna, mänskliga bästa vän Tom Wachowski. Sonic och Tom samarbetar för att försöka stoppa den skurkaktige doktor Ivo Robotnik från att fånga Sonic och använda hans enorma krafter för att ta över världen.
Knuckles embarks on a hilarious and action-packed journey of self-discovery as he agrees to train Wade as his protégé and teach him the ways of the Echidna warrior.
